Thời gian đầu

Stam khởi đầu sự nghiệp tại câu lạc bộ nghiệp dư ở địa phương DOS Kampen. Ngày 15 tháng 8 năm 1992, Stam có trận đấu chuyên nghiệp đầu tiên trong màu áo FC Zwolle ở trận hoà 1-1 với SC Heracles tại giải hạng hạng Nhất của Hà Lan. Anh thường xuyên có mặt trong đội hình xuất phát của câu lạc bộ và chuyển tới câu lạc bộ Cambuur Leeuwarden thi đấu ở giải Ngoại hạng vào mùa giải tiếp theo. Do đội bóng bị xuống hạng ngay mùa đó nên Stam lại quay trở lại chơ ở giải hạng Nhất. Hai mùa bóng chơi ở Cambuur là bước đệm để anh đến với Willem II ở giải Ngoại hạng. Tại Willem II anh nhanh chóng gây được ấn tượng. Chiến thắng đầy bất ngờ 1-0 của Willem II trước Ajax đã giúp Stam đến được PSV Eindhoven ngay trong mùa bóng đó và có được Cúp Quốc gia Hà Lan cùng PSV, danh hiệu chính thức đầu tiên của anh.

PSV

Đầu mùa bóng 1996-97, Stam có được danh hiệu thứ hai với PSV Eindhoven khi cùng câu lạc bộ giành được Siêu Cúp Hà Lan (Cúp Johan Cruijff). Họ cũng giành luôn được chức vô địch Hà Lan năm đó. Stam là cầu thủ chủ chốt của câu lạc bộ và giành luôn danh hiệu Cầu thủ xuất sắc nhất Hà Lan trong năm đó.

Năm 1997 một lần nữa anh cùng PSV đoạt Siêu Cúp Hà Lan. Anh trở thành cầu thủ Hà Lan và cũng là hậu vệ đắt giá nhất trong lịch sử khi Manchester United mua anh với giá 36 triệu ƒ.

Manchester United

Stam trải qua 3 mùa bóng tại Manchester United và có được 3 chức vô địch Premierships, một FA Cup, một Cúp Liên lục địa và một Champions League với câu lạc bộ.

Trong mùa bóng 2001-02, Stam bị chuyển nhượng tới Lazio của Ý một cách gây tranh cãi, sau khi huấn luyện viên Manchester United Alex Ferguson đã rất tức giận với những lời lẽ của Stam trong cuốn tự truyện Head to Head. Sự ra đi chóng vánh này đã đặt ra một bài toán khó khăn với Ferguson về hàng thủ của Manchester United, khi hàng thủ được xây dựng quanh Stam. Roy Keane thường xuyên phải lùi về để hỗ trợ phòng thủ. Bàn thắng duy nhất của Stam ghi cho Manchester United là bàn thắng cuối cùng trong chiến thắng 6-2 trước Leicester City.